Датой открытия театра считается 8 ноября 1936 года. В этот день был показан спектакль «Лисичка-сестричка». В постановке участвовало всего шесть человек, которые не имели опыта постановки кукольных спектаклей.
Впервые годы существования театра, у него не было собственного здания. Вначале спектакли ставились в Доме пионеров, где была выделена отдельная комната, в последующем он занимал помещение в Доме учителя. Только в 1946 году театр кукол обрёл собственное здание, в котором располагается до настоящего времени.
Здание театра было построено в 1896 году по инициативе инспектора народных училищ Костромской губернии М. Е. Микифорова по проекту архитектора И. В. Брюханова. Первоначально там располагалась библиотека имени А. Н. Островского, затем в 1920-х годах здесь работала Костромская драматическая студия, преобразованная позже в ТЮЗ.
За долгие годы существования театра в нём были сыграны множество спектаклей, уровень исполнения которых намного вырос по сравнению с первыми выступлениями, как по мастерству управления куклами, так и по декорированию сцены театра.
В настоящее время в труппе театра насчитывается 19 актёров. За 2007 год было сыграно 404 спектакля, непосредственно на которых присутствовало 38,6 тысяч зрителей.